Клуб основан 12 апреля 1942 года.

30 июля 1944 года состоялся дебют "Крыльев Советов" в Кубке СССР. В матче 1/16 финала "Крылья" уступили футболистам московского "Локомотива" со счетом 1:5.

Первую игру на первенство СССР (2-ая группа) "Крылья Советов" провели на Куйбышевском стадионе "Локомотив" 3 июня 1945 года с командой "Торпедо" (Горький) и завершили ее вничью со счетом 1:1.

21 апреля 1946 года в Алма-Ате "Крылья Советов" провели свой первый матч в высшем дивизионе СССР. И уступили ленинградскому "Зениту" со счетом 1:2.

"Крылья Советов" участники 48 Чемпионатов СССР и 14 Чемпионатов России. Участники 43 розыгрышей Кубка СССР и 14 Кубков России.

Второй круг сезона 1953 года команда выступала под названием "Зенит".

6 июля 2002 года "Крылья Советов" дебютировали на европейской арене, начав свое выступление со второго раунда Кубка Интертото УЕФА. В первом своем матче на стадионе "Металлург" "Крылья Советов" одержали крупную победу над футбольным клубом "Динабург" (Даугавпилс, Латвия). Автором первого мяча в ворота соперника стал игрок сборной России Андрей Каряка. А Робертас Пошкус и Рожерио Гаушо довили счет до крупного – 3:0.

Свою первую гостевую победу в еврокубках "Крылья" одержали в первом же своем матче на поле соперника, победив 13 июля 2002 года латвийский клуб "Динабург" (Даугавпилс) со счетом 1:0. Победный гол забил Антон Бобер на 23 минуте матча.

Достижения
Высшее достижение в чемпионатах СССР – 4 место (1951 год)

Высшее достижение в чемпионатах России – 3 место (2004 год)

Финалист Кубка СССР (1953 год, 1964 год)

Финалист Кубка России (2003/04 года)